Zapiski o pierwszym kościele w Cerkiewniku pochodzą z czasów średniowiecza, najprawdopodobniej taki obiekt powstał tu wkrótce po lokacji wsi która miała miejsce w 1383 roku. Znane fakty informują iż miejscowość ta do roku 1525 była filią parafii w Kwiecewie a także częścią archiprezbiteriatu dobromiejskiego, później należała do parafii w Głotowie. Niestety brak jest jakichkolwiek danych na temat wyglądu pierwszej budowli, wiadomo jednak iż w 1687 roku dokonano jej przebudowy.
Odnowioną świątynie 4 grudnia 1699 roku konsekrował biskup Andrzej Załuski, powierzając ją pod opiekę św. Katarzyny i tym samym czyniąc z niej kościół parafialny. W tym miejscu należy napomnieć iż w tamtym okresie święta Katarzyna Aleksandryjska była bardzo popularną opiekunką, wiele kościołów na Warmii obierało ją wówczas za swoją patronkę. Nieszczęśliwie na skutek pożaru który wybuchł w roku 1819 świątynia uległa zniszczeniu, ale już w 1852 roku w tym samym miejscu i z wykorzystaniem pozostałości wcześniejszej budowli wzniesiono tą istniejącą do dziś.
Ponownej konsekracji dokonał 26 sierpnia 1871 roku biskup Filip Krementz, także ku czci św. Katarzyny i dodatkowo św. Anny. Kościół w Cerkiewniku jest orientowany i utrzymany w stylu neogotyckim, nawiązuje przez to do średniowiecznych form architektury warmińskiej.
Wzniesiono go z czerwonej cegły na planie prostokąta, po zachodniej stronie znajduje się czterokondygnacyjna wieża z kruchtą w przyziemiu. W pseudobarokowym wnętrzu na szczególną uwagę zasługuje ołtarz główny oraz dwa ołtarze boczne i ambona, wykonane przez Karola Jaroszewicza z Ornety w latach 1851-1852. Kościół dość ciekawie położony jest na wzniesieniu, otoczony starym ale wciąż czynnym cmentarzem oraz wiekowymi lipami. Całość w roku 1995 wpisana została do rejestru zabytków.