W 1887 roku, kiedy zamknięto cmentarz przy cerkwi p.w. Marii Magdaleny, który był również cmentarzem parafii św. Mikołaja, założono nowy na ówczesnych obrzeżach miasta przy Szosie Wasilkowskiej. Z powodu znacznej odległości między nowym miejscem pochówku a parafią św. Mikołaja na terenie cmentarza wybudowano drewnianą a wkrótce murowaną cerkiew cmentarną p.w. Wszystkich Świętych.
Cerkiew ta przez prawie sto lat była filią parafii św. Mikołaja. Od czerwca 1982 roku cerkiew służy wiernym nowo erygowanej parafii. Uwzględniając ilość wiernych na nabożeństwach, dobudowano oszkloną wiatę. Nekropolia jak i sama cerkiew ze względu na wartości historyczne i artystyczne jest cennym zabytkiem Białegostoku.